Поэт размышляет о причине непослушания первой четы людей, которые нарушили единственный запрет Творца всего сущего и были изгнаны из Эдема. Вразумлённый Духом Святым, поэт называет виновника падения Адама и Евы: это Сатана, явившийся им в облике Змия.
Задолго до сотворения Богом земли и людей Сатана в своей непомерной гордыне восстал против Царя Царей, вовлёк в мятеж часть Ангелов, но был вместе с ними низринут с Небес в Преисподнюю, в область кромешной тьмы и Хаоса. Поверженный, но бессмертный, Сатана не смиряется с поражением и не раскаивается. Он предпочитает быть владыкой Ада, а не слугой Неба. Призывая Вельзевула, своего ближайшего соратника, он убеждает его продолжать борьбу с Вечным Царём и творить лишь Зло вопреки Его державной воле. Сатана рассказывает своим приспешникам, что вскоре Всемогущий создаст новый мир и населит его существами, которых возлюбит наравне с Ангелами. Если действовать хитростью, то можно захватить этот вновь созданный мир. В Пандемониуме собираются на общий Совет вожди воинства Сатаны.
Мнения вождей разделяются: одни выступают за войну, другие — против. Наконец они соглашаются с предложением Сатаны проверить истинность древнего предания, в котором говорится о создании Богом нового мира и о сотворении Человека. Согласно преданию, время создания этого нового мира уже пришло. Коль скоро Сатане и его ангелам закрыт путь на Небеса, следует попытаться захватить вновь созданный мир, изгнать или переманить на свою сторону его обитателей и так отомстить Творцу. Сатана отправляется в рискованное путешествие. Он преодолевает пучину между Адом и Небесами, а Хаос, её древний владыка, указывает ему путь к новозданному миру.
Бог, восседающий на своём наивысшем престоле, откуда Он прозревает прошлое, настоящее и грядущее, видит Сатану, который летит к новозданному миру. Обращаясь к своему Единородному Сыну, Господь предрешает падение Человека, наделённого свободной волей и правом выбора между добром и злом. Всемогущий Творец готов помиловать Человека, однако прежде тот должен понести наказание за то, что, нарушив Его запрет, дерзнул сравниться с Богом. Отныне человек и его потомки будут обречены на смерть, от которой их может избавить лишь тот, кто пожертвует собой ради их искупления. Чтобы спасти мир. Сын Божий выражает готовность принести себя в жертву, и Бог-Отец принимает её. Он повелевает Сыну воплотиться в смертную плоть. Ангелы небесные преклоняют главы перед Сыном и славословят Ему и Отцу.
Тем временем Сатана достигает поверхности крайней сферы Вселенной и скитается по сумрачной пустыне. Он минует Лимб, Небесные Врата и опускается на Солнце. Приняв облик юного Херувима, он выведывает у Правителя Солнца, Архангела Уриила, местонахождение Человека. Уриил указывает ему на один из бесчисленных шаров, которые движутся по своим орбитам, и Сатана спускается на Землю, на гору Нифат. Минуя райскую ограду, Сатана в облике морского ворона опускается на вершину Древа Познания. Он видит чету первых людей и размышляет над тем, как погубить их. Подслушав беседу Адама и Евы, он узнает, что им под страхом смерти запрещено вкушать от плодов Древа Познания. У Сатаны созревает коварный план: разжечь в людях жажду знания, которая заставит их преступить запрет Творца.
Уриил, спустившись на солнечном луче к Гавриилу, охраняющему Рай, предупреждает его, что в полдень злой Дух из Преисподней направлялся в образе доброго Ангела к Раю. Гавриил выступает в ночной дозор вокруг Рая. В куще, утомлённые дневными трудами и чистыми радостями священной брачной любви, спят Адам и Ева. Ангелы Итуриил и Зефон, посланные Гавриилом, обнаруживают Сатану, который под видом жабы притаился над ухом Евы, чтобы во сне подействовать на её воображение и растравить её душу необузданными страстями, смутными помыслами и гордыней. Ангелы приводят Сатану к Гавриилу. Мятежный Дух готов вступить с ними в борьбу, но Господь являет Сатане небесное знамение, и тот, видя, что его отступление неминуемо, уходит, но не отступается от своих намерений.
Утром Ева рассказывает Адаму свой сон: некто, подобный небожителям, соблазнил её вкусить плод с Древа Познания и она вознеслась над Землёй и испытала ни с чем не сравнимое блаженство.
Бог посылает к Адаму Архангела Рафаила, чтобы тот поведал ему о свободной воле человека, а также о близости злобного Врага и его коварных замыслах. Рафаил рассказывает Адаму о Первом мятеже на небесах: Сатана, воспылавший завистью за то, что Бог-Отец возвеличил Сына и нарёк Его помазанным Мессией и Царём, увлёк легионы Ангелов на Север и убедил их восстать против Вседержителя. Один лишь Серафим Абдиил покинул стан мятежников.
Рафаил продолжает свой рассказ.
Бог послал Архангелов Михаила и Гавриила выступить против Сатаны. Сатана созвал Совет и вместе с сообщниками придумал дьявольские машины, с помощью которых оттеснил войско Ангелов, преданных Богу. Тогда Всемогущий послал на поле битвы своего Сына, Мессию. Сын отогнал Врага к ограждению Небес, и, когда их Хрустальная Стена разверзлась, мятежники упали в уготованную им бездну.
Адам просит Рафаила рассказать ему о сотворении этого мира. Архангел рассказывает Адаму, что Бог возжелал создать новый мир и существ для его заселения после того, как Он низверг Сатану и его приспешников в Ад. Всемогущий послал Сына своего, Всезиждущее Слово, в сопровождении Ангелов вершить дело творения.
Отвечая на вопрос Адама о движении небесных тел, Рафаил осторожно советует ему заниматься лишь такими предметами, которые доступны человеческому разумению. Адам рассказывает Рафаилу обо всем, что помнит с мига своего сотворения. Он признается Архангелу в том, что Ева обладает над ним неизъяснимой властью. Адам понимает, что, превосходя его внешней красотой, она уступает ему в духовном совершенстве, однако, невзирая на это, все её слова и поступки кажутся ему прекрасными и голос разума умолкает перед её женской прелестью. Архангел, не осуждая любовных наслаждений брачной четы, все же предостерегает Адама от слепой страсти и обещает ему восторги небесной любви, которая неизмеримо выше земной. Но на прямой вопрос Адама — в чем выражается любовь у небесных Духов, Рафаил отвечает неопределённо и вновь предостерегает его от размышлений над тем, что недоступно разуму человека.
Сатана под видом тумана снова проникает в Рай и вселяется в спящего Змия, самого хитрого из всех созданий. Утром Змий находит Еву и льстивыми речами склоняет её к тому, чтобы она вкусила плодов с Древа Познания. Он убеждает её, что она не умрёт, и рассказывает о том, как благодаря этим плодам сам он обрёл речь и разумение.
Ева поддаётся уговорам Врага, вкушает запретный плод и приходит к Адаму. Потрясённый супруг из любви к Еве решается погибнуть вместе с ней и также преступает запрет Творца. Вкусив плодов, Прародители чувствуют опьянение: сознание теряет ясность, а в душе пробуждается чуждое природе безудержное сладострастие, на смену которому приходит разочарование и стыд. Адам и Ева понимают, что Змий, суливший им неизбывные восторги и неземное блаженство, обманул их, и упрекают друг друга.
Бог посылает на Землю своего Сына судить ослушников. Грех и Смерть, прежде сидевшие у Врат Ада, покидают своё прибежище, стремясь проникнуть на Землю. Идя по следам, проложенным Сатаной, Грех и Смерть воздвигают мост через Хаос между Адом и новозданным миром.
Тем временем Сатана в Пандемониуме объявляет о своей победе над человеком. Однако Бог-Отец предрекает, что Сын победит Грех и Смерть и возродит Его творение.
Ева, в отчаянии от того, что на их потомство должно пасть проклятие, предлагает Адаму немедленно отыскать Смерть и стать её первыми и последними жертвами. Но Адам напоминает супруге про обетование, согласно которому Семя Жены сотрёт главу Змия. Адам надеется умилостивить Бога молитвами и покаянием.
Сын Божий, видя искреннее раскаяние Прародителей, ходатайствует о них перед Отцом, надеясь, что Всемогущий смягчит свой суровый приговор. Господь Вседержитель посылает Херувимов во главе с Архангелом Михаилом, чтобы изгнать Адама и Еву из Рая. Перед тем как исполнить приказание Бога-Отца, Архангел возводит Адама на высокую гору и показывает ему в видении все то, что произойдёт на Земле до потопа.
Архангел Михаил рассказывает Адаму о грядущих судьбах рода людского и объясняет данное Прародителям обетование о Семени Жены. Он говорит о воплощении, смерти, воскресении и вознесении Сына Божия и о том, как будет жить и бороться Церковь до Его второго Пришествия. Утешенный Адам будит спящую Еву, и Архангел Михаил выводит чету из Рая. Отныне вход в него будет охранять пылающий и непрестанно обращающийся меч Господень. Ведомые промыслом Творца, лелея в сердце надежду о грядущем избавлении рода людского, Адам и Ева покидают Рай.
